Приключения в Libra of the Vampire Princess переносят главного героя в безумный мир темных существ. Главарь вампиров Ирис Пумила похищает протагониста и рассказывает про судьбу его рождения, открыв тайну на происхождение паренька. Игроки берут под управление Шума Кусанаги, превращающегося с обычного молодого человека в настоящего повелителя ночи. Геймплейные механики позволяют геймерам наблюдать за визуальной историей, предпринимая выборы в ответственных моментах повествования. Оказывать влияние на сюжет получится через реплики в диалогах, происходящие между персонажами.

Протагонист в Libra of the Vampire Princess будет знакомиться со сверхъестественным миром, где обитают странные создания. Придется совмещать обыденную жизнь, выполняя повседневную рутину и не привлекая к себе лишнего внимания, выходить по ночам на охоту. В процессе путешествий в новом облике, герой повстречает горничную-оборотня Мари, охотника на вампиров Аой Камисиро из секретной организации Святого Престола Рубина и Линкорис, наемного убийцу работающего на Ирис. Шума Кусанаги вынужден справляться с трудностями противоречивой жизни, стараясь определиться с моральными рамками и научиться контролировать внутреннего зверя, вырывающегося наружу в ночное время суток. Игра рассчитана на 50 часов геймплея, где придется наблюдать за интригующей историей мрачного вампирского бытия.