The Falling Nights начинается с того, что отец со своей дочерью путешествуют по городу и садятся в метро. Однако доехать до места назначения у них не получается, потому что по непонятным причинам они оказываются на промежутке между настоящим и 1974 годом. В то время в городе Иш произошел трагических инцидент, из-за которого погибло много людей. Главному герою хоррора-головоломки Джейку придется отправиться на поиски своего ребенка, которого похитил таинственный призрак. А по пути Джейк столкнется с разными загадками и квестами.

The Falling Nights делится на три главы, каждая из которых представляет собой отдельную локацию. Игроку нужно будет учитывать тот факт, что с каждым новым уровнем сложность прохождения увеличивается. Сначала потребуется исследовать метрополитен, попутно найти ключи для открытия дверей, подать электричество в комнату охраны и отыскать несколько записок, помогающих разобраться в происходящем.

После путешествия по подземельям геймер сможет все-таки выбраться на свежий воздух. Главгерой постепенно пробирается к точке назначения и встречает дух девочки. Этот персонаж просит мужчину помочь ей открыть детскую, что снова оборачивается очередным квестом. Привидение рассказывает о событиях, произошедших с ее родителями, которые влияют на сюжет. Во время всего исследования местности, главгероя будет преследовать некое белое существо. Этот полтергейст намеревается убить Джейка, однако монстр боится света и пропадает, когда на него направляют луч фонаря. Таким образом, чтобы избежать опасности и остаться незамеченным, нужно находиться исключительно на освещенных участках карты.