A Quiver of Crows повествует о противостоянии ворона тьме. В мире появилась злая сила. Темная магия заперла по клеткам птиц и начала создавать монстров из костей погибших животных. Герою удалось выбраться на свободу. Скоростные схватки происходят только в воздухе. Можно проходить сюжетную кампанию в кооперативе. Пользователи смогут играть с одного компьютера, используя клавиатуру с мышью и геймпад.

У протагониста есть полоска здоровья. Он способен выдержать много ударов. В случае гибели уровень придется начинать заново. Для его прохождения обычно надо освободить своих собратьев. Тогда преграждающий выход ловец снов исчезнет. Выполнению этой задачи будут мешать постоянно возрождающиеся враги.

В A Quiver of Crows предстоит сражаться с челюстями, скелетами и подобной нежитью. Все противники тут летающие. Одни пытаются атаковать в ближнем бою, а другие расстреливают издалека. Также есть битвы с крупными боссами. Во время поединков с главарями рядовые недруги тоже будут появляться в большом количестве.

Управляется ворон мышкой. Протагониста можно контролировать всего двумя пальцами. Птица атакует неприятеля разным оружием. Тут присутствуют аналоги пулемета, лучевой пушки, бластера и т. п. У снарядов имеется траектория полета, поэтому здесь лучше стрелять на упреждение. Помимо пушек присутствуют магические щиты и бомбы. Вооружение и экипировку разрешают улучшать.