Фэнтезийный мир Runewaker показывает историю пустынного города Руна, что пал под ужасным проклятием, превратив жителей в безумцев. Главный герой отправляется на исследование загадочной локации, чтобы выяснить первопричину произошедшего ужаса, а также постараться положить конец монстрам, угрожающим простым гражданам. Игра выполнена в жанре ролевой адвенчуры в стиле соулслайк, где предстоит определяться с классом персонажа. Протагонист получает возможность к сотворению магических атак, а также способен сражаться в ближнем бою при помощи оружия.

Геймерам в Рунвэйкер приходится пробираться через полукоридорные локации, стараясь зачищать местность от обезумевших противников. Предстоит сталкиваться с жуткими врагами, уклоняясь от их ударов блоками или перекатом, чтобы избегать получения урона. В процессе прохождения, герой будет получать опыт и поднимать уровень. Игроки смогут повышать характеристики, добавлять новые способности и умения, а также находить элементы экипировки, повышающие выживаемость для протагониста. Во время авантюр, необходимо внимательно осматривать окружающую среду и стараться находить короткие пути, срезающие прохождение через потайные ходы. Пользователи повстречают интригующих персонажей, которые могут оказывать помощь в приключениях протагониста. В конце уровней придется сражаться с боссами, что имеют разнообразные тактики в битвах.